L'exposition permanente des collections d'archéologie et d'histoire est présentée dans deux salles, la salle Troyon (préhistoire) et la salle Naef (histoire). Entrée gratuite.

Dans les régions proches des Alpes, les plus anciens vestiges d'occupations humaines ont été effacés par les avancées des glaciers. En conséquence, le parcours de l'exposition débute vers 15'000 av. J.-C.,  avec les témoignages des derniers chasseurs-cueilleurs, nomades, héritiers d'un mode de vie qui remonte à l'aube de l'humanité.
Ensuite,  les premiers agriculteurs-éleveurs s'implantent dans un terroir qu'ils vont progressivement s'approprier et modeler, à travers les défrichements et les cultures.
L'âge du Bronze marque l'augmentation des échanges et du commerce, ainsi que l'émergence d'une société hiérarchisée.
L'âge du Fer est caractérisé par le développement de la civilisation celtique, et participe aux débuts de ce qu'il convient d'appeler l'histoire, avec les premières traces écrites, qui mentionnent les noms de peuples "barbares", dont les Helvètes.
Dès l'adoption de la culture romaine, en particulier de sa langue, les sources écrites deviennent abondantes et complètent les données archéologiques.